Susceptibilidade de embriões de Biomphalaria tenagophila (Mollusca: Gastropoda) a infecção por Pochonia chlamydosporia (Ascomycota: Sordariomycetes): uma perspectiva para o controle da esquistossomose mansônica

Authors

  • Victor Menezes Tunholi Graduado em Medicina Veterinária pela Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ). Doutor em Ciências Veterinárias, área de concentração em Parasitologia Veterinária, pela UFRRJ. Professor da Faculdade Multivix - Cachoeiro de Itapemirim, Rodovia Safra, bairro Monte Belo, Cachoeiro de Itapemirim, Espírito Santo, Brasil.
  • Sara Avelino Braga Sarte Curso de Graduação em Biomedicina da Faculdade Multivix - Cachoeiro de Itapemirim, Rodovia Safra, bairro Monte Belo, Cachoeiro de Itapemirim, Espírito Santo, Brasil.
  • Raissa de Oliveira Curty Curso de Graduação em Biomedicina da Faculdade Multivix - Cachoeiro de Itapemirim, Rodovia Safra, bairro Monte Belo, Cachoeiro de Itapemirim, Espírito Santo, Brasil.
  • Mônica Mello de Azevedo Curso de Graduação em Biomedicina da Faculdade Multivix - Cachoeiro de Itapemirim, Rodovia Safra, bairro Monte Belo, Cachoeiro de Itapemirim, Espírito Santo, Brasil.
  • Lorena Souza Castro Mestre em Ciências Veterinárias pela Universidade Federal do Espírito Santo (UFES). Departamento de Medicina Veterinária, Universidade Federal de Viçosa, Av. P H Rolfs s/n, Viçosa, Minas Gerais, Brasil.
  • Isabella Vilhena Freire-Martins Doutora em Ciências Veterinárias, área de concentração em Parasitologia Veterinária, pela UFRRJ. Departamento de Medicina Veterinária, Centro de Ciências Agrárias e Engenharias, Universidade Federal do Espírito Santo-UFES, Alegre, ES, Brasil.
  • Vinícius Menezes Tunholi-Alves Doutor em Ciências Veterinárias, área de concentração em Parasitologia Veterinária, pela UFRRJ. Instituto de Veterinária (IV), Departamento de Parasitologia Animal (DPA), Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, Rio de Janeiro, Brasil.
  • Ludimila Santos Amaral Doutor em Ciências Veterinárias, área de concentração em Parasitologia Veterinária, pela UFRRJ. Instituto de Veterinária (IV), Departamento de Parasitologia Animal (DPA), Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, Rio de Janeiro, Brasil.
  • Jairo Pinheiro Doutor em Ciências Veterinárias, área de concentração em Parasitologia Veterinária, pela UFRRJ. Instituto de Veterinária (IV), Departamento de Parasitologia Animal (DPA), Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, Rio de Janeiro, Brasil.

Abstract

O trematódeo Schistosoma mansoni é um parasito heteroxeno obrigatório, demonstrando em seu ciclo de vida a participação de hospedeiros definitivos e intermediários. A fase de desenvolvimento larval se realizará em moluscos aquáticos do gênero Biomphalaria formando as cercárias, que emergem para infectar um hospedeiro vertebrado final. Essa fase inicial é essencial para a multiplicação do parasito. Assim, estudos de controle de doenças causadas por trematódeos digenéticos focam no combate de moluscos hospedeiros. O objetivo do presente estudo foi avaliar a suscetibilidade de embriões de B. tenagophila ao fungo Pochonia chlamydosporia, isolado Pc-10, sob condições laboratoriais. Para isso, dois grupos experimentais foram formados: o grupo controle, sem o fungo, e o grupo tratado, referente a exposição das massas ovígeras do hospedeiro aos propágulos do isolado (Pc-10). Todo o experimento foi conduzido em duplicata, constando de cinco réplicas para cada repetição (cinco massas ovígeras), utilizando N total de 100 massas ovígeras. A exposição aos corpos hifais de Pc-10 comprometeu significativamente a viabilidade dos ovos de B. tenagophila, inibindo em cerca de 83,7% a embriogênese em relação ao grupo controle. As análises de microscopia eletrônica de transmissão e varredura revelaram alterações estruturais relevantes nas membranas de revestimento embrionário em massas ovígeras expostas a ação micelial do fungo, interferindo no desenvolvimento e eclosão do planorbídeo em questão. Esses resultados ratificam a suscetibilidade de embriões de B. tenagophila ao fungo P. chlamydosporia, isolado Pc-10, sugerindo sua utilização em programas oficiais de controle da esquistossomose mansônica.Palavras-chave: Schistosoma mansoni. Fungo. Controle microbiano. Hospedeiro intermediário.

References

ANDREWS, P.; THYSSEN, J.; LORKE, D. The biology and toxicology

of molluscicides, bayluscide. Pharmacology & Therapeutics,

v. 19, p. 245–295, 1982. Disponível em: https://doi.

org/10.1016/0163-7258(82)90064-X. Acesso em: abril de 2020.

BAHGAT, M.; DOENHOFF, M.; KIRSCHFINK, M.; RUPPEL, A. Serine

protease and phenoloxidase activities in hemocytes of Biomphalaria glabrata snails with varying susceptibility to infection with the parasite Schistosoma mansoni. Parasitology Research, 88, p. 489–494, 2002. Disponível em: https://doi. org/10.1007/s00436-002-0595-6. Acesso em: março de 2020.

BAI, G.; LI, J.; CHRISTENSEN, B.M.; YOSHINO, T. P. Phenoloxidase

activity in the reproductive system and egg masses of the

pulmonate gastropod, Biomphalaria glabrata. Comp. Biochem.

Physiol. - B Biochem. Mol. Biol. v. 114, p. 353–359, 1996.

Disponível em: https://doi.org/10.1016/0305-0491(96)00045-4.

Acesso em: fevereiro de 2020.

BARON, O.L., VAN WEST, P., INDUSTRI, B., PONCHET, M., DUBREUIL,

G., GOURBAL, B.; REICHHART, J. M.; COUSTAU, C. Parental

transfer of the antimicrobial protein LBP/BPI protects

Biomphalaria glabrataeggs against Oomycete Infections.

PLoS Pathogens, v. 9, p. 1–10, 2013. Disponível em: https://doi.

org/10.1371/journal.ppat.1003792. Acesso em: março de 2020.

BEZERRA, A. S. de A.; D’IPPOLITO, G.; CALDANA, R .P.; CECIN,

A. O.; SZEJNFELD, J. Avaliação hepática e esplênica por

ressonância magnética em pacientes portadores de esquistossomose

mansônica crônica. Radiologia Brasileira, v. 37, n.

, p. 313–321, 2004. Disponível em: https://doi.org/https://doi.

org/10.1590/S0100-39842004000500003. Acesso em: abril

de 2020.

BRAGA, F. R.; ARAUJO, J. M.; SILVA, A. R.; DE ARAÚJO, J. V.;

CARVALHO, R. O.; FREITAS, S. F. E.; DE QUEIROZ, J. H., GÊ-

NIER, H. L. A. Ação ovicida do extrato bruto enzimático do

fungo Pochonia chlamydosporia sobre ovos de Ancylostoma

sp. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, v. 44,

p. 116–118, 2011. Disponível em: https://doi.org/10.1590/s0037-

Acesso em: abril de 2020.

BRAGA, F. R.; ARAÚJO, J. V.; CAMPOS, A. K.; ARAÚJO, J. M.;

CARVALHO, R.O.; SILVA, A. R.; TAVELA, A. O. In vitro evaluation

of the action of the nematophagous fungi Duddingtonia flagrans,

Monacrosporium sinense and Pochonia chlamydosporia

on Fasciola hepatica eggs. World J. Microbiol. Biotechnol.

, p. 1559–1564, 2008. Disponível em: https://doi.org/10.1007/

s11274-007-9643-9. Acesso em: abril de 2020.

BRAGA, F. R.; DE ARAÚJO, J. V. Nematophagous fungi for biological control of gastrointestinal nematodes in domestic animals. Appl. Microbiol. Biotechnol. v. 98, p. 71-82, 2014. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s00253-013-5366-z. Acesso em: fevereiro de 2020.

BRASIL. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância Epidemiológica. Doenças infecciosas e parasitárias: guia de bolso, 8th ed. Brasília. 2010. BRASIL. Ministério da Saúde. Vigilância da Esquistossomose Mansoni - Diretrizes técnicas, 4th ed, Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Brasília. 2014.

BRASIL. Ministério da Saúde. Vigilância e controle de moluscos de importância epidemiológica: diretrizes técnicas: Programa de Vigilância e Controle da Esquistossomose (PCE). 2008.

CANTANHEDE, S. P. D.; MARQUES, A. de M.; SILVA-SOUZA, N.; VALVERDE, A. L. Atividade moluscicida de plantas: uma alternativa profilática. Revista Brasileira de Farmacognosia, v. 20, n. 2, p. 282-288, 2010. Disponível em: https://doi.org/10.1590/S0102 695X2010000200024. Acesso em: fevereiro de 2020.

CASTRO, L. S.; MARTINS, I. V. F.; TUNHOLI, V. M.; ARAÚJO, J. V.; TUNHOLI-ALVES, V. M.; BITTENCOURT, V. R. E. P. Ovicidal potential

of Pochonia chlamydosporia isolate Pc-10 (Ascomycota: Sordariomycetes) on egg masses of the snail Pseudosuccinea columella (Mollusca: Gastropoda). J. Invertebr. Pathol. v. 166, 107212, 2019. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j. jip.2019.107212. Acesso em: fevereiro de 2020.

CHENG, T. C. Biological control studies: Bacteria associated

with moribund Biomphalaria glabrata (Mollusca) in the laboratory.

J. Invertebr. Pathol. v. 47, p. 219–224, 1986. Disponível

em: https://doi.org/10.1016/0022-2011(86)90049-2. Acesso

em: março de 2020.

DUARTE, G. F.; RODRIGUES, J.; FERNANDES, É. K. K.; HUMBER,

R.A., LUZ, C. New insights into the amphibious life of

Biomphalaria glabrata and susceptibility of its egg masses

to fungal infection. J. Invertebr. Pathol. v. 125, p. 31–36, 2015.

Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.jip.2014.12.013. Acesso

em: maio de 2020.

ESCUDERO, N., FERREIRA, S.R., LOPEZ-MOYA, F., NARANJO-

-ORTIZ, M. A.; MARIN-ORTIZ, A. I.; THORNTON, C. R.; LOPEZ-

-LLORCA, L. V. Chitosan enhances parasitism of Meloidogyne

javanica eggs by the nematophagous fungus Pochonia

chlamydosporia. Fungal Biology, v. 120, p. 572–585, 2016. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.funbio.2015.12.005. Acesso em: maio de 2020.

FARO, M. J.; PERAZZINI, M.; CORRÊA, L. dos R.; MELLO-SILVA, C. C.; PINHEIRO, J.; MOTA, E. M.; SOUZA, S.; DE ANDRADE, Z.; JÚNIOR, A.M. Biological, biochemical and histopathological features related to parasitic castration of Biomphalaria glabrata infected by Schistosoma mansoni. Experimental Parasitology, v. 134, p. 228–234, 2013. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.exppara.2013.03.020. Acesso em: março de 2020.

FRASSY, L. N.; BRAGA, F. R.; SILVA, A. R.; DE ARAÚJO, J. V.; FERREIRA, S. R.; FREITAS, L. G. Destruição de ovos de Toxocara canis pelo fungo nematófago Pochonia chlamydosporia. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, v. 43, p. 102-104, 2010. Disponível em: https://doi.org/10.1590/S0037- 86822010000100024. Acesso em: março de 2020.

GOUDSMIT, E. M. Carbohydrate and carbohydrate metabolism in Mollusca, IN: FLORKIN, M; SCHEER, B. (Ed.), Chemical Zoology. Academic Press. New York, pp. 219–243. 1972.

HARTMANN, D. B.; MARIM, R . A.; SILVA, Y. L. da.; ZARDETO, G.; SILVA, I. de A.; MATTOS, D. de A.; LAVERDE JUNIOR, A . Lethality of Synadenium grantii Hook. f. (Euphorbiaceae) extract to snails Biomphalaria glabrata Say, 1818 (Gastropoda, Planorbidae). Arq. Ciências Veterinárias e Zool. da UNIPAR 14, 5–11. 2011.

HENRIOUD, A. N. Towards sustainable parasite control practices

in livestock production with emphasis in Latin America. Vet. Parasitol. v. 180, p. 2-11, 2011. Disponível em: https://doi. org/10.1016/j.vetpar.2011.05.026. Acesso em: junho de 2020.

LAMBERTON, P. H. L.; KABATEREINE, N. B.; OGUTTU, D. W.; FENWICK, A.; WEBSTER, J. P. Sensitivity and specificity of multiple Kato-Katz thick smears and a circulating cathodic antigen test for Schistosoma mansonidiagnosis pre-and pos-t-repeated-praziquantel treatment. PLoS Negl. Trop. Dis. v. 8, e3139, 2014. Disponível em: https://doi.org/10.1371/journal. pntd.0003139. Acesso em: junho de 2020.

LÝSEK, H.; STERBA, J. Colonization of Ascaris lumbricoides eggs by the fungus Verticillium chlamydosporium Goddard. Folia Parasitol. (Praha). 38, 255–259. 1994. MACHADO, A. P. The Brazilian program for schistosomiasis control, 1975-1979. Am. J. Trop. Med. Hyg. v. 31, p. 76–86, 1982. Disponível em: https://doi.org/10.4269/ajtmh.1982.31.76. Acesso em: fevereiro de 2020.

MACHADO, R. D.; SOUZA, W. de. Desidratação, Inclusão, Ultramicrotomia e Contrastação, In: Técnicas Básicas de Microscopia

Eletrônica Aplicada Às Ciências Biológicas. Sociedade Brasileira de Microscopia, Rio de Janeiro, pp. 22–28. 1998.

MANZANILLA-LÓPEZ, R .H.; ESTEVES, I.; FINETTI-SIALER, M. M.;

HIRSCH, P. R.; WARD, E.; DEVONSHIRE, J.; HIDALGO-DÍAZ, L. Pochonia chlamydosporia: Advances and challenges to improve its performance as a biological control agent of sedentary endo-parasitic nematodes. J. Nematol. 45, 1–7. 2013.

NACIFE, M. B. P.; SIQUEIRA, L. M. V.; MARTINS, R.; VIANNA, V.

N.; BARBOSA, K. F.; MASIOLI, C. Z.; SILVA, J. C. da.; MACHADO-COELHO, G. L. L. Prevalence of schistosomiasis mansoni in indigenous Maxakali villages, Minas Gerais, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, v. 60, 2018. Disponível em: http://dx.doi.org/10.1590/s1678-9946201860026. Acesso em: maio de 2020.

PASSOS, A.; AMARAL, R. Esquistossomose mansônica: aspectos epidemiológicos e de controle. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 31, 61–74. 1998.

PRZESLAWSKI, R., BENKENDORFF, K. The role of surface fouling

in the development of encapsulated gastropod embryos. J. Molluscan Stud. v. 71, p. 75–83, 2005. Disponível em: https:// doi.org/10.1093/mollus/eyi010. Acesso em: junho de 2020.

ROCHA, L. F. N.; TAI, M. H. H.; SANTOS, A. H. dos, SANTOS. A, D.A.; HUMBER, R. A.; LUZ, C. Occurrence of invertebrate-pathogenic fungi in a Cerrado ecosystem in Central Brazil. Biocontrol Sci. Technol. v. 19, p. 547–553, 2009. Disponível em: https://doi.org/10.1080/09583150902789337. Acesso em: junho de 2020.

SINGER, S.; VAN FLEET, A. L.; VIEL, J. J.; GENEVESE, E. E. Biological control of the zebra mussel Dreissena polymorpha and the snail Biomphalaria glabrata, using Gramicidin S and D and molluscicidal strains of Bacillus. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. v. 18, p. 226–231, 1997. Disponível em: https://doi. org/10.1038/sj.jim.2900371. Acesso em: abril de 2020.

TUNHOLI, V. M.; LORENZONI, P. O.; DA SILVA, Y. H.. TUNHOLI-ALVES, V. M.; BOELONI, J. N.; DA SILVA, M. A.; MONTEIRO, C. O.; PRATA, M. C. A.; PINHEIRO, J.; MARTINS, I. V. F. Molluscicidal potential of Heterorhabditis baujardi (Rhabditida: Heterorhabditidae), strain LPP7, on Lymnaea columella (Gastropoda: Pulmonata): An alternative for biological control of fasciolosis. Acta Tropica, v. 173, p. 23–29, 2017a. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2017.05.024. Acesso em: fevereiro de 2020.

TUNHOLI, V. M.; TUNHOLI-ALVES, V. M.; MONTEIRO, C. O.; SILVA, L. C. da,; DOLINSKI, C. de M.; CASTRO, R. N.; BITTENCOURT, V. R. E. P.; SILVA, J. P. da,; FREIRE, M, I. V. Biological, biochemical and histological features of Bradybaena similaris (Gastropoda: Pulmonata) infected by Heterorabditis indica (Rhabditida: Heterorhabditidae) strain LPP1. Exp. Parasitol. v. 179, p. 28–35, 2017b. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.exppara. 2017.06.004. Acesso em: fevereiro de 2020.

WORLD HEALTH ORGANIZATION. Schistosomiasis: number of people treated worldwide in 2009, Wkly Epidemiol Rec. Genebra. 2011. ZARE, R.; GAMS, W. A revision of Verticillium section Prostrata. VI. The genus Haptocillium. Nov. Hedwigia, v. 73, p. 271–292, 2001. Disponível em: https://doi.org/10.1127/nova.hedwigia/73/2001/271. Acesso em: maio de 2020.

Published

2021-07-08

Issue

Vol. 3 No. 2 (2020): AGOSTO-DEZEMBRO

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